Dans Despicable Me: The Game, les joueurs incarnent le cerveau maléfique Gru, qui planifie et complote pour construire une fusée et voler la lune.

Les joueurs commanderont une armée de petits serviteurs jaunes infatigables pour résoudre des énigmes et accomplir des missions, et utiliseront un arsenal d'armes et de gadgets dérisoires tels que des pistolets magnétiques, des rayons glacés et des véhicules de combat pour vaincre tous ceux qui se dressent sur leur chemin.

Les joueurs pilotent l'avion de Gru dans des missions audacieuses contre son rival, Vector, et jouent dans la peau de Gru ou de Vector dans une variété de modes de combat aérien multijoueurs !